A folha de estilos deve ser colocada dentro da pasta static e utilizada da seguinte forma:
{{ "css/style.css" | static_url | css_tag }}
As folhas de estilos também podem ser arquivos .sass ou .tpl. Se a folha de estilos for um arquivo .sass ou .tpl e referência a uma imagem, não pode-se usar paths relativos por uma limitação do sistema. Debe se acessar à imagem utilizando o filtro static_url:
.selector { background-image: url("{{ 'img/background.jpg' | static_url }}"); }